W XIII w. okolice dzisiejszego Tolkmicka, zamieszkiwane przez pruskie plemię Pogezanów, podbili Krzyżacy. Pomiędzy 1296 a 1300 r. założona przez nich osada otrzymała przywilej lokacyjny. Pierwszy pisemny zapis nazwy miasta (w formie Tolkemit) pochodzi z 1326 r. W 1440 r. Tolkmicko
przystąpiło do Związku Pruskiego. Czternaście lat później burmistrz miasta złożył przysięgę wierności królowi polskiemu, a mieszczanie zburzyli tutejszy zamek krzyżacki. Po zakończeniu wojny trzynastoletniej w 1466 r. Tolkmicko znalazło się w granicach Polski (Prusy Królewskie)
i pozostało w nich aż do I rozbioru, czyli do 1772 r. W styczniu 1945 r. Armia Czerwona zniszczyła miejscowość w 50%. Zwiedzając miasteczko, warto zwrócić uwagę na średniowieczny układ urbanistyczny, kościół pw. św. Jakuba Apostoła z XIV w., basztę z końca XIV w. i pozostałości
murów obronnych.
Najstarszym zabytkiem w okolicy miasta są tzw. Wały Tolkmita, czyli najlepiej zachowane w regionie grodzisko staropruskie. Znajduje się ono ok. 3 km na południe od Tolkmicka. W dolinie rzeczki Stradanki można zobaczyć pozostałości fos i obwałowań dochodzących do 7 m wysokości. Umocnienia, obejmujące obszar o wymiarach 350 m na 150 m, zostały wkomponowane w naturalne wąwozy leśne, co podnosiło walory obronne założenia.